Epigenetische Anpassung des Dreistachligen Stichlings an unterschiedliche Salzkonzentrationen in der Ostsee. Eine effektive Antwort auf den Klimawandel?

Inhalt

1. Einleitung

2. Hauptteil
2.1 Funktionsweise und Bedeutung epigenetischer Mechanismen
2.1.1 Definition Epigenetik
2.1.2 Die Methylierung als Beispiel für epigenetische Anpassungsmechanismen
2.1.3 Die Bedeutung epigenetischer Vererbung und ihre Beeinflussung durch Umweltreize
2.1.4 Stabile und induzierbare epigenetische Marker und ihre Implikationen für die Evolution
2.2 Besonderheiten des Ökosystems Ostsee und dessen Beeinflussung durch den Klimawandel
2.2.1 Lage und Eigenschaften der Ostsee
2.2.2 Besonderheiten hinsichtlich der Salinität
2.2.3 Auswirkungen des Klimawandels auf die Salinität der Ostsee
2.2.4 Auswirkungen eines nicht optimalen Salzgehalts auf die osmoregulatorischen Prozesse von Meereslebewesen
2.3 Epigenetische Anpassung des Dreistachligen Stichlings an unterschiedliche Salzkonzentrationen
2.3.1 Allgemeines zur Biologie des Dreistachligen Stichlings und seiner Lebensweise
2.3.2 Vorstellung der GEOMAR-Studie zur epigenetischen Anpassung des Dreistachligen Stichlings an unterschiedliche Salzkonzentrationen
2.3.3 Zentrale Ergebnisse der Studie

3. Fazit: Epigenetische Anpassung als effektive Antwort auf den Klimawandel?

4. Literaturverzeichnis

5. Anhang

1. Einleitung

Eigenschaften und Merkmale, die in der DNA gespeichert sind und das Überleben in einer bestimmten Umwelt begünstigen, setzen sich langfristig durch, da optimal angepasste Individuen im Schnitt häufiger und länger überleben und mehr Nachkommen zeugen. Diese natürliche Selektion findet über längere Zeiträume und mehrere Generationen statt, daher stellt das schnelle Voranschreiten des Klimawandels ein Problem für viele Organismen dar. 5 Durch den Klimawandel können sich Umwelt- bzw. Lebensbedingungen in kurzer Zeit rapide verändern – zu schnell, als dass eine genomische Anpassung an diese Veränderungen möglich wäre. Epigenetische Anpassungsmechanismen wie beispielsweise die Methylierung von bestimmten Regionen der DNA können als „Puffer“^{1 2} angesichts solcher Umweltveränderungen dienen.

Ziel dieser Facharbeit ist es, zu überprüfen, inwiefern epigenetische Mechanismen, also durch Umwelteinflüsse induzierte³ chemische Veränderungen der DNA [12, vgl. S. 224], die Adaptation von Organismen an veränderte Umwelteinflüsse begünstigen. Exemplarisch wird dafür die Anpassung des Dreistachligen Stichlings (siehe Abb. 5.1) an unterschiedliche Salzkonzentrationen in der Ostsee untersucht. Als Basis dient eine Studie des GEOMAR Helmholtz-Zentrums für Ozeanforschung, die die Methylierungsmuster von drei Stichlingspopulationen aus Regionen mit unterschiedlicher Salinität⁴ vergleicht und epigenetische Veränderungen durch Überführung in erhöhte und verringerte Salzkonzentrationen induziert. 7

Abschließend soll beurteilt werden, ob epigenetische Anpassungsmechanismen eine effektive Antwort auf den Klimawandel darstellen.

2. Hauptteil

2.1 Funktionsweise und Bedeutung epigenetischer Mechanismen

2.1.1 Definition Epigenetik

Die Epigenetik bezeichnet die „Wissenschaft von all jenen biologischen Vererbungsprozessen, die nicht mit Mutationen der DNA-Sequenz einhergehen“.⁵ Epigenetische Prozesse stellen demnach eine chemische Modifikation der DNA, nicht jedoch eine Mutation der Basensequenz dar. Durch epigenetische Mechanismen werden die Transkription oder die Expression⁶ eines Gens blockiert oder induziert. Dies sorgt für eine Differenzierung zwischen Zelltypen, da sonst alle Zellen eines Organismus identisch wären. Neben zelltypspezifischen Modifikationen ist die epigenetische Regulation entscheidend für die Vielfalt und Anpassungsfähigkeit von Organismen. [12, vgl. S. 224]

Die „Gesamtheit aller molekularen Schalter […], die das Genom programmieren, die also bestimmen, welche Gene zu welchem Zeitpunkt in welchem Zelltyp aktiv sein sollen“⁷, wird als Epigenom bezeichnet. Das Verhältnis und die Wechselwirkungen zwischen Genom und Epigenom werden durch Umweltreize beeinflusst. [12, vgl. S. 223]

2.1.2 Die Methylierung als Beispiel für epigenetische Anpassungsmechanismen

Die Methylierung gehört zu den wichtigsten epigenetischen Regulationsprozessen. [12, vgl. S. 224] Bei Säugetieren findet sie ausschließlich an Cytosinbasen statt, die in der Abfolge 5’-Cytosin-Guanin-3’ stehen. Diese Sequenz wird als CpG-Dinucleotid bezeichnet, besonders CpG-reiche Regionen der DNA als CpG-Inseln. [13, vgl. S. 282] CpG-Inseln befinden sich häufig in Promotorregionen der DNA, die der Transkriptionsregulation dienen. Bei der Methylierung werden Methylgruppen enzymatisch durch DNA-Methyltransferasen an die Cytosinbasen angelagert [12, vgl. S. 224], was zur Folge hat, dass Transkriptionsfaktoren⁸ nicht an die betroffenen DNA-Abschnitte binden können – die Transkription wird also gehemmt und die codierten Informationen können nicht abgelesen werden. [13, vgl. S. 282]

Das spezifische Methylierungsmuster der Erbsubstanz eines Organismus wird als Methylom bezeichnet und unterscheidet sich sowohl zwischen Spezies als auch zwischen Organismen einer Art, wenngleich in geringerem Ausmaß. [12, vgl. S. 224]

2.1.3 Die Bedeutung epigenetischer Vererbung und ihre Beeinflussung durch Umweltreize

Damit der für eine Spezies charakteristische Phänotyp, also letztendlich die Abgrenzung einer Art, transgenerational⁹ erhalten bleibt, ist nicht nur eine weitestgehende Stabilität der Vererbung des Genoms, sondern auch des Epigenoms notwendig. Bei Säugetieren werden daher große Teile des Epigenoms unverändert an nachfolgende Generationen weitergegeben. [12, vgl. S. 225] Auf der anderen Seite ist die Fähigkeit, sich wechselnden Umweltbedingungen anzupassen, essentiell für das Überleben einer Art. [12, vgl. S. 226] Die Adaptation an veränderte Umwelteinflüsse geschieht zum Teil durch epigenetische Regulationsprozesse. [12, vgl. S. 225] Zudem können Veränderungen des Epigenoms – vorausgesetzt, sie sind mit dem Leben vereinbar und gehen nicht mit Infertilität einher – an nachfolgende Generationen weitergegeben werden. [12, vgl. S. 226]

Besonders hervorzuheben an dieser Stelle ist die besondere Dynamik des Epigenoms, d. h. das Ausmaß, in dem epigenetische Prozesse durch individuelle Faktoren und Umweltreize moduliert werden: „[T]ransgenerational vererbbare[] persistente[] Änderungen epigenetischer Programmierungsprozesse zeugen von den dynamischen Eigenschaften des Epigenoms“.¹⁰ Diese Eigenschaften können Organismen mitunter bei der Anpassung an durch den Klimawandel veränderte Umweltfaktoren unterstützen.

2.1.4 Stabile und induzierbare epigenetische Marker und ihre Implikationen für die Evolution

Der vererbbare Anteil molekularer epigenetischer Modifikationen kann nach zwei verschiedenen Informationskanälen klassifiziert werden: stabilen und induzierbaren epigenetischen Markern. [7, vgl. S. 1] Da es sich dabei um „fundamental verschiedene Prozesse“^{11 12} handelt, die sehr verschiedene evolutionäre Implikationen haben, ist eine Differenzierung zwischen den beiden Mechanismen unbedingt notwendig. [7, vgl. S. 1 u. 9]

Nicht induzierbare bzw. stabile epigenetische Marker sind das Resultat von zufälligen Epimutationen¹³, die sich als für das Überleben vorteilhaft erwiesen haben und selektionsbasiert sind, d. h. durch Selektion vererbt wurden. Sie bleiben über subsequente¹⁴ Generationen stabil, allerdings ist diese Stabilität etwa drei bis vier Größenordnungen niedriger als bei Veränderungen in der Basensequenz der DNA. Diese Epimutationen stellen keine direkte Reaktion auf die unmittelbare Umwelt dar, sondern können – ähnlich wie sequenzbasierte DNA-Variationen – in verschiedenen Phänotypen resultieren, die wiederum der natürlichen Selektion unterliegen. [7, vgl. S. 1]

Induzierbare epigenetische Marker hingegen unterliegen Einflüssen aus der Umwelt und können sich innerhalb der Lebensspanne eines Organismus ändern; so ermöglichen sie transgenerationale Plastizität¹⁵. [7, vgl. S. 1] Finden induzierbare Epimutationen in den Geschlechtszellen statt, so können sie weitervererbt werden – die Nachkommen sind dann durch den Transfer parentaler Informationen „direkt besser an die veränderten Umweltbedingungen angepasst“¹⁶. Es wird vermutet, dass dies das Risiko für Arten, angesichts rapider Umweltveränderungen auszusterben, schmälert, bis die genetische Adaptation gewissermaßen „aufholen“^{17 18} kann. Diese Theorie wird auch als „genetic rescue“^{19 20} bezeichnet. [7, vgl. S. 1]

2.2 Besonderheiten des Ökosystems Ostsee und dessen Beeinflussung durch den Klimawandel

2.2.1 Lage und Eigenschaften der Ostsee

Die Ostsee ist ein Binnenmeer des Atlantischen Ozeans mit Verbindung zur Nordsee. Mit einer Fläche von 412.560 km2 bildet sie das größte Brackwassermeer²¹ der Erde. Sie ist umgeben von neun Anrainerstaaten: Deutschland, Dänemark, Schweden, Finnland, Russland, Lettland, Litauen und Polen (siehe Abb. 5.2). Im Südwesten herrscht ein gemäßigtes Klima mit einer Durchschnittstemperatur von etwa 7-8°C, im Nordosten ein Kontinentalklima (d. h. die Unterschiede zwischen den Jahreszeiten sind ausgeprägter) mit einer Durchschnittstemperatur von 3-5°C. 3

Unter anderem durch die Gletscherdynamik der letzten Eiszeit hat die Ostsee besonders ausgeprägte Schwellenstrukturen, die eine Einteilung in verschiedene Becken ermöglicht. Aufgrund der gelegentlichen Salzwassereinbrüche aus der Nordsee und der damit einhergehenden Einwanderung mariner Arten auf der einen Seite und den angrenzenden Flüssen sowie der Einwanderung von Süßwassertieren auf der anderen Seite, die sich je nach Toleranz gegenüber niedrigeren bzw. höheren Salzgehalten Richtung Nordosten bzw. Südwesten ausbreiten können, ist ein „[einzigartiges Nahrungsnetz von] Süßwasser- und Salzwasserarten […], […] [in dem] die beiden Gruppen coexistieren und interagieren“²², entstanden. 3

2.2.2 Besonderheiten hinsichtlich der Salinität

Der Salzgehalt der Ostsee unterliegt im Wesentlichen dem Einfluss des aus der Nordsee einströmenden Salzwassers und des abfließenden Süßwassers aus den angrenzenden Flüssen sowie aus Regenwasser. Bemerkenswert ist daher der ausgeprägte Salzwassergradient: Die Salinität der Ostsee liegt zwischen ca. 30 PSU²³ am Kattegat und 3 PSU im bottnischen Meerbusen bei Finnland (siehe Abb. 5.3). Zum Vergleich: Die durchschnittliche Salinität der Nordsee beträgt 35 PSU. 11

„Die Intensität des Wasseraustauschs zwischen Nord- und Ostsee unterliegt starken Schwankungen“²⁴ und hängt von einer Reihe von Faktoren wie dem Wetter und Strömungsverhältnissen ab. Nordseewasser hat aufgrund des Salzgehalts eine höhere Dichte und befindet sich somit weiter unten am Meeresboden, von wo aus es in die Ostsee strömt. Leichteres, süßeres Ostseewasser fließt im oberen Wasserkörper in entgegengesetzte Richtung in die Nordsee ab. 11 Hier wird nun die besondere Relevanz der unterseeischen Schwellenstrukturen deutlich – diese fangen das salzhaltige Nordseewasser gewissermaßen ab, weshalb es nur bei ausreichend großem Zustrom die Becken auffüllen, über die Schwellen fließen und sich am Meeresboden ausbreiten kann (siehe Abb. 5.4).

Hervorzuheben ist an dieser Stelle auch die besondere Schichtung des Wasserkörpers, die darin begründet liegt, dass es in der Ostsee das ganze Jahr über Schwankungen bezüglich der Temperatur und der Salinität gibt. Oben befindet sich das leichtere und wärmere Brackwasser, unten das dichtere und kühlere Salzwasser. Diese Schichten sind jeweils getrennt durch Sprungschichten (siehe Abb. 5.5), die die Wasserzirkulation zusätzlich zur Becken- bzw. Schwellenstruktur einschränken. 11

2.2.3 Auswirkungen des Klimawandels auf die Salinität der Ostsee

„[N]eben dem direkten Einfluss der Erwärmung [hat der Klimawandel] vielfältige indirekte Auswirkungen auf die physikalisch-chemische Umwelt der marinen Organismen in der Ostsee“²⁵. Hier soll exemplarisch weiterhin die Salinität im Mittelpunkt stehen, die einen „dominierende[n] Umweltfaktor“²⁶ darstellt, wobei die Sauerstoffversorgung z. T. mit inbegriffen ist.

Große Einströme von salz- und sauerstoffreichem Wasser aus der Nordsee sind in den vergangenen Jahrzehnten immer seltener geworden, was eine Folge des Klimawandels sein könnte (siehe Abb. 5.6). Zudem werden für die Zukunft erhöhte Niederschläge und Flusseinträge erwartet – dies würde eine langfristige Aussüßung der Ostsee bedeuten. 9 Auf der einen Seite hätte das Auswirkungen auf Arten, die an einen bestimmten Salzgehalt angepasst sind. Die Folgen wären nicht nur die potentielle Einwanderung neuer Arten, sondern auch veränderte Ausbreitungsgrenzen bereits in der Ostsee angesiedelter Arten: Halophile²⁷ Arten könnten weiter in Richtung Nordsee verdrängt werden, wohingegen andere, an geringere Salzgehalte angepasste Arten, sich weiter in Richtung Südwesten ausbreiten könnten. 9

Auf der anderen Seite hätte das Ausbleiben großer Einstromereignisse enorme Auswirkungen auf die Sauerstoffversorgung in den Tiefenregionen. Wird das Tiefenwasser nicht ausreichend durch einen seitlichen Zustrom von salz- und sauerstoffreichem Wasser belüftet, entstehen Bereiche mit Sauerstoffmangel²⁸, womöglich sogar anoxische²⁹ Bereiche (siehe Abb. 5.7). Durch erhöhte Dichteunterschiede zwischen dem immer süßer werdenden Oberflächenwasser und den salzhaltigen Tiefenregionen würde die horizontale Zirkulation noch schlechter funktionieren, was die Problematik letztendlich verstärken würde (siehe Abb. 5.5). 11 Bis auf einige Bakterien könnten in solchen sauerstoffarmen bis sauerstofflosen Regionen keine Organismen überleben. [9, 11]

2.2.4 Auswirkungen eines nicht optimalen Salzgehalts auf die osmoregulatorischen Prozesse von Meereslebewesen

Ein nicht optimaler Salzgehalt bedeutet für Organismen in erster Linie physiologischen Stress. 11 Dies hängt mit ihrer Osmoregulation³⁰ zusammen, die sich zwischen Süß- und Salzwasserfischen stark unterscheidet.

Süßwasserfische sind sog. hyperosmotische Regulierer 8, d. h. sie müssen aufgrund der geringen Konzentration an gelösten Stoffen in ihrer Umgebung Energie aufwenden, um das übermäßige Eindringen von Wasser in ihren Körper zu verhindern bzw. es im verdünnten Harn wieder auszuscheiden. Sie betreiben durch die Kiemen eine aktive Ionenaufnahme (siehe Abb. 5.8), um die Ionenkonzentration in ihrem Körper „trotz des eindringenden Wassers auf konstantem Niveau zu halten“³¹. 11

Salzwasserfische und im Meer lebende Tiere hingegen sind als hypoosmotische Regulierer 8 einem genau entgegengesetzten Konzentrationsgefälle ausgesetzt: das salzhaltige Meerwasser entzieht ihnen Flüssigkeit, die sie über die Haut abgeben; zum Ausgleich müssen sie Meerwasser trinken (siehe Abb. 5.9). Eingedrungene Salze bzw. Ionen auszuscheiden, ist wiederum energieaufwändig. Sie werden zum einen aktiv über die Kiemen und zum anderen über den Urin, der entsprechend ionenreicher ist als bei hyperosmotischen Regulierern, abgegeben. 11

Werden Salzwasserfische nun in ein süßeres Milieu überführt, wird das Konzentrationsverhältnis umgekehrt und das Wasser diffundiert nicht mehr aus den Zellen heraus, sondern dringt in die Zellen ein. Ein Problem besteht jedoch darin, dass viele Meereslebewesen keinen Mechanismus haben, um das Wasser in größeren Mengen wieder auszuscheiden. 11 Ihre osmoregulatorischen Prozesse und damit der Wasser- und Ionenhaushalt werden also gestört.

2.3 Epigenetische Anpassung des Dreistachligen Stichlings an unterschiedliche Salzkonzentrationen

2.3.1 Allgemeines zur Biologie des Dreistachligen Stichlings und seiner Lebensweise

Der Dreistachlige Stichling (Gasterosteus aculeatus) (siehe Abb. 5.1) gehört zur Familie der Stichlinge (Gasterosteidae) und ist v. a. in den Küstenregionen der nördlichen Hemisphäre verbreitet (siehe Abb. 5.10), wobei er sowohl in Süßwasser als auch in Brackwasser und Meerwasser vorkommt. Stichlinge werden im Durchschnitt 5-8 cm groß und 3g schwer, wobei die Maximalgröße bei marinen Formen 11 cm und das Maximalgewicht 28g beträgt. Das Durchschnittsalter beträgt etwa drei bis vier Jahre. 4

Charakteristisch für das Aussehen des Dreistachligen Stichlings sind die drei dorsalen³² Stacheln. Darüber hinaus hat er keine Schuppen – seine Haut ist stattdessen durch harte, dünne Knochenplatten geschützt. 2

[...]

¹ Heckwolf et al., „Two different epigenetic information channels in wild three-spined sticklebacks are involved in salinity adaptation“, S. 8

² im englischen Original: „buffer“

³ durch äußere Umstände herbeigeführte

⁴ Salzkonzentration

⁵ Schmidt, „Die posttraumatische Belastungsstörung – ein Resultat dysfunktionaler epigenetischer Adaptationsprozesse?“, S. 224

⁶ Übersetzung eines bereits transkribierten Gens in ein Proteinmolekül [12, vgl. S. 224]

⁷ Ebd., S. 223

⁸ Proteine, die an DNA-Abschnitte binden und so die Bildung von mRNA regulieren – auf diese Weise wird die Genexpression gesteuert, sodass die benötigte Menge eines Proteins zu einem entsprechenden Zeitpunkt gebildet werden kann. Es wird unterschieden zwischen allgemeinen und spezifischen Transkriptionsfaktoren, wobei z. B. allgemeine Transkriptionsfaktoren durch Bindung an den Promotor eines Gens die Anlagerung der RNA-Polymerase ermöglichen. 6

⁹ lat. „über Generationen (hinweg)“, d. h. generationsübergreifend

¹⁰ Schmidt, S. 226

¹¹ Heckwolf et al., S. 9

¹² im englischen Original: „fundamentally different processes“

¹³ Mutationen des Epigenoms

¹⁴ aufeinanderfolgende

¹⁵ Verformbarkeit

¹⁶ GEOMAR Helmholtz-Zentrum für Ozeanforschung, „Epigenetische Vererbung: Eine Wunderwaffe gegen den Klimawandel?“

¹⁷ Heckwolf et al., S. 1

¹⁸ im englischen Original: „catch up“

¹⁹ Ebd., S. 1

²⁰ Übersetzung: „genetische Rettung“

²¹ Mischung aus Süß- und Salzwasser: hoher Süßwassereintrag über viele Flüsse (z. B. Oder, Weichsel, Newa), auf der anderen Seite Salzwasserzustrom aus der Nordsee über die schmale Verbindung nördlich von Dänemark (Kattegat) 3

²² Ostsee der Zukunft, „Die Ostsee“

²³ Practical Salinity Unit: Einheit zur Beschreibung des Salzgehalts eines Wasserkörpers. 1 PSU = 1g/ l bzw. 0,1% Salzgehalt 10

²⁴ Ostsee der Zukunft, „Salzgehalt der Ostsee“

²⁵ Reckermann, „Klimawandel in Norddeutschland. Auswirkungen des Klimawandels auf die Ökosysteme der Ostsee“

²⁶ Ebd.

²⁷ salzliebende

²⁸ Bereiche, in denen der Sauerstoffgehalt weniger als 4mg/ l beträgt

²⁹ Bereiche, in denen kein Sauerstoff mehr vorliegt

³⁰ „Regulation des osmotischen Drucks der Körperflüssigkeiten eines Organismus“. Dient der Homöostase (Aufrechterhaltung) des Wassergehalts: Es muss verhindert werden, dass zu viel Wasser aufgenommen oder verloren wird (abhängig von der Konzentration an gelösten Stoffen). 8

³¹ Ostsee der Zukunft, „Salzgehalt der Ostsee“

³² dorsal = auf dem Rücken